Cunningham rozpoczęła giełdową karierę w 1994 roku kiedy odbyła staż jako makler na parkiecie New York Stock Exchange. Potem od 1996 do 2005 roku pracowała na nowojorskiej giełdzie jako specjalistka dla Banc of America Specialist Inc. Następnie przeszła do Nasdaq na stanowisko menedżerskie. Na NYSE wróciła w 2012 roku, a w 2015 roku została dyrektor operacyjną giełdy.
Decyzja NYSE o promocji Cunningham oznacza, że już dwie z trzech topowych amerykańskich giełd są zarządzane przez kobiety. Adena Friedman została prezesem Nasdaq Inc. w ubiegłym roku.